Aver-o-Mar era uma antiga aldeia piscatória e agrícola a norte da Póvoa de Varzim. Abonemar é o mais antigo topónimo de Aver-o-Mar e data de 1099. O povoamento do lugar deveu-se ao cavaleiro medieval D. Lourenço Fernandes da Cunha e aos seus sucessores.

Apesar de sempre ter pertencido à freguesia de Amorim, uma provisão régia no século XVII uniu-a a um lugar do norte da então vila da Póvoa de Varzim, dado que era uma terra com uma população crescente de pescadores-lavradores.

Só em 1853 passa definitivamente para o concelho da Póvoa de Varzim como lugar da freguesia de Amorim. É freguesia desde 10 de Agosto de 1922, ano em que se separou de Amorim.

O núcleo rural de Aver-o-Mar já era significativo durante todo o século XX. Nas últimas décadas desse século, com o crescimento urbano do Bairro Norte da Póvoa de Varzim, a povoação começou a ser urbanizada como sequência natural desse bairro.

Este crescimento levou a que a Câmara Municipal da Póvoa de Varzim, ao esboçar o Plano de Urbanização que delimitava as novas fronteiras da cidade, passasse a incluir também esta freguesia.

Apesar disso, em 2003 foi conferido à freguesia o estatuto de vila. Em Janeiro de 2006, com a aprovação do Plano de Urbanização pelo governo nacional, a freguesia passou a estar oficialmente incluída na cidade.